Ontogenia del cerebro e historia de vida de los homínidos del Pleistoceno

Expansión cerebral en los homínidos

Jean-Jacques Hublin, Simon Neubauer y Philipp Gunz resumen el conocimiento sobre la ontogenia cerebral y la historia de vida de los homínidos del Pleistoceno.

La encefalización humana requirió grandes ajustes adaptativos, en particular con respecto a la asignación de energía y la historia de vida. Estas adaptaciones incluyen un cerebro relativamente pequeño al nacer y una ontogenia prolongada, altamente dependiente, dentro de un entorno social complejo.

• El tamaño del cerebro humano, aumenta rápidamente durante el desarrollo temprano y alcanza su tamaño adulto más tarde que en otras especies de primates. Es importante destacar que la mayor parte del desarrollo del cerebro humano tiene lugar después del nacimiento, con un tamaño del cerebro en el nacimiento de alrededor del 28% del tamaño adulto. Una gran parte del cableado del cerebro se desarrolla durante un largo período de tiempo mientras que los individuos que crecen interactúan con un entorno físico y cultural enriquecido y están expuestos a una amplia variedad de estímulos.
• Desde una perspectiva obstétrica, el tamaño del cerebro al nacimiento está limitado por las dimensiones del canal del parto y la anatomía pélvica humana está limitada por factores posturales y biomecánicos relacionadas con la bipedación, así como por las limitaciones de termorregulación.
• El desarrollo de la materia gris cortical sigue la secuencia de maduración funcional; en particular, esta es también la secuencia evolutiva en que se crearon estas regiones. Dentro de la corteza, las sinapsis se producen en grandes cantidades durante el desarrollo fetal y la infancia. Luego, su densidad se va reduciendo hasta estabilizarse en la adolescencia, notablemente retrasada en los seres humanos. 
• En el momento del nacimiento, los cerebros humanos están menos mielinizados que los de los chimpancés. Los humanos muestran una lenta mielinización de los axones corticales durante la infancia, y un retraso en la maduración que se extiende más allá de la adolescencia tardía. Sakai et al (2011, 2013) sugieren que el desarrollo prolongado aumenta el impacto de las experiencias postnatales en la conectividad neuronal y que "el rápido desarrollo de la sustancia blanca prefrontal humana durante la infancia puede ayudar al desarrollo de las interacciones sociales complejas".
• Los seres humanos somos secundariamente altriciales: los bebés humanos son altamente dependientes de sus padres durante el desarrollo temprano. El patrón de desarrollo humano único afecta y es afectado por la organización económica y social de los grupos de homínidos. 
• En las sociedades de forrajeo humanas, los adultos extraen energía del ambiente a un ritmo mucho más allá de sus necesidades individuales. Compartir la carne después de una cacería es una práctica sistemática entre los cazadores-recolectores. Hasta finales de la adolescencia, los individuos en desarrollo son beneficiarios netos de estas contribuciones de energía. Las transferencias se producen no sólo de la madre a su descendencia, sino también del padre, los abuelos y otros adultos del grupo (cría cooperativa o reproducción biocultural). 
• En relación a los simios, en los humanos los intervalos entre nacimientos son cortos y la edad al destete precoz. Ello permite a las madres compartir la carga de proporcionar energía a la descendencia con otros adultos del grupo en una etapa temprana de desarrollo. Las hembras humanas y chimpancés dejan de reproducirse alrededor de la misma edad, pero el primer parto se produce más tarde en los seres humanos. Sin embargo, debido un intervalo entre nacimientos más corto, los seres humanos pueden reproducirse a un ritmo más rápido que los simios. Los seres humanos pueden criar varios niños muy dependientes simultáneamente. Las interacciones con los hermanos y los adultos , tienen implicaciones de largo alcance para el desarrollo psicológico de los seres humanos. 
• El desarrollo somático en los humanos es reducido durante la infancia. En particular, el aumento de la masa corporal está en su punto más lento a los 4-5 años, cuando el gasto energético relacionado con el crecimiento del cerebro es máximo. Este patrón de crecimiento difiere la demanda energética de los padres con múltiples dependientes.

Los beneficios selectivos del gran cerebro humano se ven contrarrestados ​​por costes energéticos significativos. El cerebro es altamente termorregulado y extremadamente vulnerable a la escasez de energía, especialmente durante el desarrollo. Un cerebro adulto requiere ca 20-25% de la tasa metabólica basal para el funcionamiento y mantenimiento. Esta proporción es mucho mayor durante el crecimiento temprano, con picos de ca 66% entre los 4,2 y 4.4 años de edad, cuando el cerebro en desarrollo se acerca a su tamaño adulto y las densidades sinápticas son máximas. Por lo tanto, varias adaptaciones exclusivas de los humanos se han vinculado a la necesidad de proporcionar recursos energéticos suficientes.

• La "hipótesis del tejido caro» propone un aumento del consumo de carne y grasa que habría dado lugar a una reducción del tamaño del tracto digestivo con reasignación de la energía disponible para el cerebro. Varios otros cambios en la composición corporal primate se han considerado que jugaron un papel en la reducción de los costos metabólicos asociados con el mantenimiento somático de los seres humanos, en particular, la reducción de la musculatura. Este modelo es coherente con el espectacular aumento del consumo de carne observado en los primeros Homo.
• Los datos recogidos en una amplia gama de especies de mamíferos no indican la existencia de una relación inversa entre la longitud del tracto digestivo (o cualquier otro órgano que consume mucha energía) y el volumen del cerebro.
• También se ha propuesto que el uso del fuego para cocinar durante el Pleistoceno medio, o incluso antes, aumentó la eficiencia alimentaria y la reducción del tiempo asignado a forrajeo, masticación y digestión.
• La "hipótesis de la energía materna" enfatiza el papel del aumento de la tasa metabólica y cambios en el patrón de ciclo de vida en los seres humanos. Según esta hipótesis, el tamaño del cerebro dependerá principalmente de la cantidad de energía que una madre puede invertir durante la ontogenia temprana de su descendencia. 
• Entre otras adaptaciones humanas, la placenta hemocorial altamente invasiva a menudo se considera una respuesta a las necesidades del rápido crecimiento del cerebro embrionario respecto a los nutrientes y el oxígeno. 
• La capacidad humana para almacenar energía en los tejidos adiposos y por lo tanto para amortiguar la escasez periódica, también es fundamental durante el desarrollo. A diferencia de otros primates, los seres humanos nacen con un alto nivel de adiposidad y lo mantienen durante la vida postnatal temprana. Gracias a ello, se proporcionan al cerebro cetonas y ácidos grasos omega-3.
• Se ha propuesto que los primeros homínidos accedieron a fuentes de alimentos acuáticos, ricos en nutrientes cerebrales.

Diferencias en la forma craneal y endocraneal entre (a) neandertales y (b) HAM adultos.
(c) Al igual que los neandertales los HAM recién nacidos (superficie opaca) muestran cajas craneales alargadas. Luego se produce una fase d e globularización que finaliza con la erupción de la denticion decidua (superficie semitransparente).
(d) Superposición de un HAM recién nacido (superficie azul) y un niño de un año de edad (superficie semitransparente).
(e) Los cambios de forma durante la fase de globularización incluyen una expansión relativa del cerebelo y un abultamiento parietal. El color (de azul a rojo) codifica la longitud vectorial entre superficies-vértices.
A partir de Gunz et al, 2012.

Los cuatro grupos mejor documentados de homínidos fósiles (Australopithecus, H. erectus, H. neanderthalensis y Homo sapiens) muestran diferentes mosaicos de características que no pueden simplemente ser vistas como fases de una transición evolutiva lineal. Los antepasados ​​del género humano, los australopitecinos, apenas se desviaron de los simios africanos en términos de volumen del cerebro, pero hace 2 Ma, los Homo tempranos mostraban cerebros y cuerpos más grandes. Hasta hace 600 ka, el aumento de volumen endocraneal estaba vinculado principalmente a los incrementos en la masa corporal. Después de esta fecha, un aumento significativo en el volumen endocraneal (ca 30%)  ocurrió independientemente de los cambios en la masa corporal y por separado en los neandertales y los HAM. Por último, en el transcurso de los últimos 30 ka, el tamaño corporal y el tamaño del cerebro declinaron ligeramente en los Homo sapiens recientes. Sin embargo, cuando se toma en cuenta la masa corporal, el cociente de encefalización de los últimos H. sapiens es en realidad más alto.

• Australopithecus muestra un tamaño corporal y volumen endocraneal comparables con los de los chimpancés. 
• Basado en endomoldes fósiles, algunos autores han argumentado que varias especies de australopitecinos muestran signos de reorganización del cerebro. 
• En los cerebros de los monos, por ejemplo, el surco semilunar marca el límite anterior del lóbulo occipital y se corresponde aproximadamente con el límite lateral anterior de la corteza visual primaria. Los anatomistas de principios del siglo 20 argumentaron que una estructura homóloga puede ser identificada en algunos cerebros humanos modernos en una posición más posterior que en los simios, y sugirieron que una expansión evolutiva relativa de parietales y temporales corticales del cerebro había desplazado el surco semilunar. Como consecuencia, la posición del surco semilunar se ha utilizado para inferir cambios evolutivos en la organización del cerebro, en particular de las cortezas de asociación parieto-temporo-occipitales. En el Niño de Taung, se describió una posición del surco semilunar similar a la humana. Una reevaluación del surco semilunar en una muestra grande de humanos mediante resonancia magnética demostró que esta característica no está presente normalmente en los humanos modernos lo que ha llevado a cuestionar su significado filogenético. 
• Trabajos recientes sobre la evolución de la corteza prefrontal han hecho hincapié en las diferencias hombre-mono en el surco frontal medio, bien reproducido en los endomoldes de los australopitecinos. Como en el caso de los humanos, varios ejemplares de australopitecinos de Sudáfrica difieren del patrón encontrado en monos lo que podría indicar una expansión de las cortezas de asociación prefrontales.
• Varios cráneos fósiles bien conservados de subadultos de Australopithecus hacen posible la comparación de la ontogenia de australopitecinos, humanos y grandes simios. Sobre la base de la erupción dental y la microestructura de los dientes, el desarrollo dental en los Australopithecus es parecido al de los chimpancés, lo que sugiere un desarrollo más rápido que el de los seres humanos. Sin embargo, sobre la base de una comparación del niño Dikika, de 3 años de edad (Australopithecus afarensis), con fósiles de adultos, se ha sugerido que los miembros de esta especie tardaban más tiempo en alcanzar el volumen del cerebro adulto que los simios africanos. Esto haría el patrón de crecimiento del cerebro en A. afarensis más similar al humano, pero esta propuesta es polémica.
• Se ha considerado que Homo erectus disponía de un tamaño de cuerpo grande, piernas largas, abdomen reducido, gran cerebro, dieta de alta calidad que incluía la carne, aumento de la complejidad del juego de herramientas y avanzada organización social haciendo hincapié en el hecho de compartir los alimentos. Sin embargo, trabajos recientes han puesto de manifiesto que algunos de estos cambios críticos tuvieron lugar después de la aparición de H. erectus.
• Entre 1,8-1,5 Ma, los primeros miembros africanos del H. erectus muestran volúmenes endocraneales en el rango de 800-900 cc, aunque los cráneos de Dmanisi (Georgia) son sustancialmente más pequeños.
• En comparación con los humanos modernos, los cerebros de H. erectus muestran diferencias morfológicas significativas, incluyendo baja altura del cerebro, proporciones alargadas y anchas, zonas temporoparietales menos desarrolladas y lóbulos frontales estrechos, fuerte proyección posterior de los lóbulos occipitales, y posicionamiento anterior de la fosa cerebelosa. 
• El tamaño corporal y cerebral de H. erectus, llevó a asignar rasgos de historia de vida de esta especie dentro de la moderna gama de variación. Sin embargo, esta predicción no concuerda con el registro fósil.
• A partir de la pelvis BSN49/P27 de Gona se ha estimado un tamaño neonatal del cerebro de 315 cc; sobre la base del volumen endocraneal de Perning 1, de entre 0,5-1,5 años de edad, el crecimiento del cerebro es intermedio entre los chimpancés y los humanos actuales, lo que indica un periodo más corto de crecimiento cerebral. 
• Descubrimientos recientes demuestran grandes variaciones en el tamaño del cerebro y la forma del cuerpo de erectus, que recuerdan a las observadas en las poblaciones modernas. 
• KNM-WT 15000 (el Niño de Nariokotome) proporcionó una oportunidad única para comparar la edad de calendario, el desarrollo dental y el desarrollo del esqueleto. KNM-WT 15000 se considera que es una persona de sexo masculino que murió en una etapa temprana de la adolescencia. Su edad de desarrollo esquelético establecido en los escenarios de la osificación de la epífisis es cerca de 13-13,5 años para los estándares modernos. Para esta edad, KNM-WT 15000 disfruta de la estatura (aproximadamente 160 cm) y masa corporal (aproximadamente 48 kg) de un adolescente africano moderno de 15-18 años de edad. Por el contrario, el desarrollo dental, con los caninos deciduos superiores todavía en su lugar y terceros molares erupcionados, es comparable con la de los niños modernos de poco más de 10 años de edad. Suponiendo un punto medio de edad de desarrollo ca 12 años de edad, así como un crecimiento de estatura comparable con la de los seres humanos existentes y suponiendo un estirón en la adolescencia, se estimó una altura de adulto probable de 185 cm, pero con un máximo posible de 197 cm. Sin embargo, hasta la fecha no ha aparecido ningún H. erectus de una talla similar. El análisis de las microestructuras del esmalte y la dentina muestra claramente que los H. erectus se desarrollaban mucho más rápido que los humanos existentes. Al morir, KNM-WT 15000 tenía una edad cronológica entre 7,6 y 8,8 años, y un desarrollo más rápido. Cuando todos estos parámetros se tienen en cuenta, KNM-WT 15000 muestra un patrón de desarrollo somático más cercano al de un chimpancé que a la de un humano moderno. En particular, el contraste entre su desarrollo esquelético y su edad desafía seriamente la idea de que el crecimiento de H. erectus ya exhibió una desaceleración en la infancia.
• Todas estas diferencias tienen importantes implicaciones sociales, económicas y psicológicas. En general, es muy poco probable que las capacidades cognitivas y habilidades sociales de H. erectus pudieran ser comparables a las de los últimos H. sapiens.
• Los neandertales y los humanos modernos muestran claras diferencias anatómicas en el cerebro. Los neandertales desarrollaron un cerebro más grande a lo largo de una trayectoria alométrica conservando la mayor parte de las características arcaicas presentes en el ancestro común, lo que dio lugar a una ampliación de los lóbulos frontales, una forma más elevada y una reducción relativa de los lóbulos occipitales. Por el contrario, los seres humanos modernos desarrollaron una forma más globular del cerebro principalmente como resultado de un abultamiento en las zonas parietales y una flexión ventral. Además, los humanos modernos muestran un cerebelo proporcionalmente mayor, bulbos olfativos más grandes y los polos del lóbulo temporal, y una corteza orbitofrontal más amplia. Como el cráneo se desarrolla y evoluciona como una estructura estrechamente integrada, actualmente no se entiende bien en qué medida las diferencias de forma endocraneales resultan de la variación en la estructura del cerebro, o se correlacionan con las diferencias en el tamaño y forma de la cara y mandibula. Al menos algunos cambios endocraneales en el lóbulo frontal y el polo temporal podrían estar relacionados con cambios en la cara y la mandíbula. La fosa craneal posterior se correlaciona con los lóbulos del cerebelo y los parietales salientes de los humanos modernos se han relacionado con la reorganización de las zonas parietales profundas del cerebro, tales como los precuneus.
• El tamaño del cerebro en el nacimiento del neonato neandertal de Mezmaiskaya ha sido estimado entre 382-416 cc, cerca de los valores modernos. Durante la infancia y la niñez del patrón de aumento del volumen endocraneal se superpone ampliamente con el de los humanos modernos, posiblemente con una tasa de crecimiento un poco mayor en los neandertales. La evidencia actual sugiere un nivel comparable de altricialidad en los dos grupos. Sin embargo, en términos de forma, las diferencias anatómicas observadas entre adultos neandertales y humanos modernos comienzan a desarrollarse poco después del nacimiento y pueden ser analizadas en muestras inmaduras.
• Los endomoldes de los recién nacidos HAM y neandertales son casi idénticos. Los seres humanos modernos abandonan el patrón generalizado de desarrollo del neurocráneo hominoideo inmediatamente después del nacimiento: hasta la erupción de la dentición temporal, los neurocráneos se hace más globulares, con abultamiento parietal y occipital. Estos cambios ontogenéticos en la forma, parecen reflejar las diferencias de forma adultas conocidas entre los humanos modernos y arcaicos, incluyendo los neandertales. Los neandertales carecen de una fase de globularization postnatal. Sin embargo, después de la erupción de la dentición temporal, HAM, neandertales y chimpancés comparten una trayectoria común de cambios en la forma, presumiblemente ancestral. Estos resultados proporcionan una perspectiva ontogenética a la observación de Bruner de que las diferencias de forma neurocraneal entre los neandertales y los humanos modernos son prominentes en la zona parietal. Bastir et al (2011) demostraron que los lóbulos temporales humanos, que participan en el lenguaje, la memoria y las funciones sociales, así como los bulbos olfativos, son relativamente más grandes en H. sapiens que en los neandertales.
• El rico registro fósil neandertal hace posible investigar el desarrollo somático y dental de estos homínidos. De los estudios histológicos de los neandertales inmaduros se puede concluir el momento exacto del comienzo y fin de los procesos de desarrollo. En conjunto, estos análisis proporcionan edades más tempranas que los previstas para los humanos actuales para la erupción y la calcificación de los dientes. Esto implica que el desarrollo dental ocurrió más rápido en los neandertales y / o que algunas fases de su desarrollo somático se aceleraron en comparación con los humanos actuales. Este tema es uno de los más polémicos entre los estudios de neandertales.
• Central en este debate es el esqueleto neandertal Le Moustier. Según el desarrollo esquelético, este individuo tenía a la muerte entre 9-14 años de edad con, posiblemente, todavía el 15% de su crecimiento para completar antes de llegar a la estatura media de un varón adulto europeo neandertal. Este desarrollo esquelético es compatible con las estimaciones de la edad en la muerte estimadas entre 11,6-12,1 años a partir del análisis de sus microestructuras acrecionales dentales. Sin embargo, ambas estimaciones contrastan fuertemente con la edad dental de ca 15,5 años en base a los estándares modernos. De todo ello se puede deducir una pubertad temprana y una rápida finalización de la maduración del cerebro en los neandertales. Una vida reproductiva que comienza antes que en H. sapiens podría estar relacionada con una alta tasa de mortalidad en adultos jóvenes. Cabe señalar, sin embargo, que en los neandertales no están confirmadas las correlaciones establecidas a nivel de primates entre la primera erupción molar y algunos eventos de historia de vida.
• Se ha sugerido que los neandertales destetaban a una edad más tardía que los últimos H. sapiens. Sin embargo, esta conclusión se basó en el análisis de desgaste dental y la hipoplasia del esmalte y no tomó en cuenta el desarrollo dental más rápido de los neandertales, que se ha demostrado recientemente. Las mediciones de relaciones de Ba / Ca, pensadas para reflejar cambios en la dieta, se obtuvieron en el esmalte del M1 de un neandertal inmaduro de Scladina (Bélgica). Estos resultados aún deben ser replicados pero parecen compatibles con la lactancia materna exclusiva hasta siete meses después del parto, con cese total a los 1,2 años de edad. En su conjunto, la interpretación de la evidencia neandertal es bastante difícil. Cuando se tiene en cuenta el tamaño de estos homínidos y de su cerebro, con necesidades energéticas muy altas, es desconcertante un desarrollo rápido.
• La exploración del genoma neandertal, aunque todavía en su infancia, también pone de relieve las diferencias entre los dos grupos. En la lista de genes que se modifican en el curso de la evolución del Homo sapiens desde la separación del linaje neandertal, hay varios relacionadas con el desarrollo y la función del cerebro.

Enlace

La ampliación del espacio cognitivo en el eje ontogenético