miércoles, 27 de mayo de 2015

El desarrollo cerebral y dental y la historia de vida en los Hominidae

Cambio con la edad en la densidad de mielinización de cuatro regiones del cerebro en HAM y chimpancé. El área coloreada en gris representa el periodo entre el destete y la madurez sexual en el HAM. El área en rojo corresponde a los chimpancés. Modificado de Miller et al (2012).
José María Bermúdez de Castro, Mario Modesto-Mata y María Martinón-Torres revisan el conocimiento sobre el crecimiento del cerebro y la maduración, el desarrollo dental y el patrón de la historia de vida, sobre todo en el Homo sapiens y Pan troglodytes para determinar si el desarrollo dental es un buen indicador para inferir la historia de vida en los Hominidae.

La duración de la gestación en el ser humano es ligeramente más alta que en los chimpancés (38 frente a 34 semanas respectivamente) (Kappeler y Pereira, 2003), por lo que es probable que la variable más importante para establecer la diferencia en el tamaño del cerebro al nacer entre los seres humanos y los chimpancés sea la tasa de crecimiento fetal (Neubauer y Hublin, 2012). Las tasas fetales cerebrales en los seres humanos son entre 9 cm3/semana al comienzo del crecimiento del cerebro y 26 cm3/semana aproximadamente dos meses antes del nacimiento (Sakai, et al, 2012). El volumen cerebral en los fetos de chimpancés a las 16 semanas de gestación es solo la mitad del volumen en el HAM. Entre las 17-22 semanas, aumenta la velocidad de crecimiento, más en los HAM que en los chimpancés. Después de 22 semanas, el crecimiento del cerebro en los fetos chimpancés se ralentiza y, a las 32 semanas, la velocidad de crecimiento es un 20% de la velocidad observada en los HAM (Sakai et al, 2012). El cerebro del HAM acelera su crecimiento hasta las 32 semanas, pero es probable una desaceleración antes del nacimiento. Como resultado, el cerebro de los recién nacidos humanos es de aproximadamente 2,7 veces más grande que el de los chimpancés recién nacidos (alrededor de 400 cm3 frente a 150 cm3) (Rilling, 2014). En peso 367,7-381,8 g en HAM y 150,9 g en chimpancés (DeSilva y Lesnik, 2008). Para estos autores, el tamaño del cerebro al nacer en los HAM es el de esperar dado el tamaño adulto mientras que Martin (1983) considera el tamaño del cerebro en los HAM al nacer es más pequeño de los esperado. En relación a otros Hominidae vivientes, el HAM muestra al nacimiento el mayor tamaño cerebral absoluto y el menor en relación al tamaño del cerebro adulto (Neubauer y Hublin, 2012). El tamaño del cerebro al nacer en los HAM no puede ser mayor debido a las restricciones energéticas y obstétricas, lo que significa que una gran parte del crecimiento cerebral debe producirse después del nacimiento. Tras el parto, las tasas de crecimiento fetal se mantienen solo durante un tiempo.

También se ha estudiado la ontogenia endocraneal en HAM, neandertales y chimpancés, desde un perspectiva morfométrica. Algunos autores han señalado diferencias significativas entre estos Hominidae (Ponce de León y Zollikofer, 2001; Bruner et al, 2003; Neubauer et al, 2009, 2010; Gunz et al, 2010). Los HAM muestran una trayectoria ontogenética endocraneal casi lineal a diferencia de neandertales y chimpancés. Estos autores concluyeron que no puede ser apoyado un cambio de forma impulsado ​​exclusivamente por el crecimiento del cerebro. En los HAM, se flexiona la base craneal y se expanden relativamente las regiones parietales y cerebelares durante la fase de globularización, dentro del primer año después del parto. Esta fase está presente únicamente en los seres humanos.
Durante la infancia temprana los HAM disfrutan de un muy rápido aumento de la materia blanca, en comparación con los chimpancés (Miller et al, 2012). Los cerebros adultos alcanzan 3,3 veces la masa de los neonatos, mientras que en los chimpancés el ratio es 2,5. En promedio, los HAM logran
un 90% del tamaño del cerebro adulto a los cinco años, mientras que en los chimpancés este porcentaje se alcanza un año antes. Por lo tanto, la idea de el mayor cerebro del HAM está relacionado con un desarrollo más largo con respecto a los grandes simios no está completamente
apoyada por los datos. Por lo tanto, nuestro mayor cerebro es fundamentalmente consecuencia de una mayor tasa de crecimiento durante la gestación y los primeros meses después del nacimiento.

El proceso de desarrollo del cerebro implica diferentes pasos que comienzan con el nacimiento de las células progenitoras, seguido por la diferenciación, la migración de las células a su ubicación final, el crecimiento de los axones y dendritas, ramificación dendrítica y sinapsis, la poda sináptica, y la mielinización. Este es un proceso muy complejo regulado por un programa de desarrollo que todavía no está completamente comprendido en los HAM (Somel et al, 2009; Cubelos et al, 2010; Petanjek et al, 2011; Miller et al, 2012). Es bien conocido que la vaina de mielina es esencial para el desarrollo de la función neurológica. La mielinización tiene un papel crucial en la regulación de la actividad funcional de los axones (Wake et al, 2011), y la densidad de axones mielinizados permite evaluar la madurez relativa de las áreas del cerebro. Miller et al (2012) comprobaron la falta de mielinización en el neocórtex de los recién nacidos humanos, mientras que en los chimpancés ya se ha iniciado. En los primates la mielinización cortical se completa en la pubertad, mientras que en los HAM continúa más allá del final de la adolescencia y en la tercera década de la vida. Por lo tanto, nuestra maduración cerebral se caracteriza por una particularmente prolongada maduración neocortical. Gran parte de nuestra expansión cerebral posnatal se debe al crecimiento de la materia blanca subyacente en la neocorteza (Miller et al, 2012). Además, estos autores han encontrado que el desarrollo dendrítico neocortical y la sinaptogénesis no son homogéneos, con un mayor retraso en la maduración de la la corteza prefrontal. Del mismo modo, la poda sináptica en la corteza prefrontal humana se retrasa hasta la edad de 30 años (Petanjek et al, 2011). Por otra parte, los estudios de MRI han demostrado que, en comparación con otros primates, nuestra especie muestra un córtex de asociación mayor en relación con las áreas primarias sensoriales y motoras (Rilling, 2014). Esto significa que una relativamente mayor superficie de la corteza cerebral humana está especializada en formas cognitivas de orden superior en contraste con los procesos perceptivos. Por otra parte, Gogtay et al (2004) han sugerido que las subregiones cerebrales siguen trayectorias temporales distintas de maduración: las cortezas de asociación maduran después que las somatosensoriales y visuales; las áreas filogenéticamente más antiguas maduran antes que las más modernas.

Se considera que el desarrollo dental es altamente hereditario, relativamente resistente a la inanición y a otros problemas de salud (por ejemplo, Turner et al, 1991; Bailey, 2008) pero no hay acuerdo en la medida en que los factores ambientales pueden influir en el desarrollo dental. Los dientes son los elementos más abundantes y mejor conservados del registro fósil. El desarrollo dental se ha considerado como un excelente marcador de crecimiento (por ejemplo Bermúdez de Castro et al, 1999; Bromage y Dean, 1985; Bromage, 1987; Conroy y Vannier, 1987; Dean, 2007; Dean et al, 2001; Dean y Vesey, 2008; Guatelli-Steinberg y Reid, 2008, 2010; Macho y Wood, 1995; Ramírez Rozzi y Bermúdez de Castro, 2004; Reid y Dean, 2006; Reid et al, 2008; Smith, 1986) y la principal herramienta para inferir el patrón de la historia de vida de los Hominidae (por ejemplo, Smith, 1989, 1991, 1992, 1993; Smith y Tompkins, 1995; Bogin y Smith, 1996; Bogin, 1997). Ante todo, es importante recordar que las denticiones anterior y posterior tienen trayectorias de desarrollo diferentes (por ejemplo, Smith, 1994; Bermúdez de Castro et al, 1999). El tiempo de desarrollo y emergencia gingival de los incisivos son muy similares en H. sapiens y Pan (Dean & Vesey, 2008; Dean & Cole, 2013). El canino humano es pequeño y está integrado dentro de la dentición anterior, mientras que en Pan el complejo C / P3 tiene una función diferente (Haile Selassie et al., 2004). En contraste, el tiempo de la formación total de los tres molares es mayor en H. sapiens que en Pan, debido principalmente a un ritmo más lento de la extensión de la raíz (Dean & Vesey, 2008). El promedio de erupción gingival de M1 es de 6,3 años en H. sapiens y 3,2 años en Pan (Dean & Cole, 2013; Smith et al, 2013). Sin embargo, es importante considerar el rango de variabilidad de este importante proceso. En H. sapiens la raíz del M3 se completa 6 años más tarde que en Pan. Debido a que en el HAM la erupción de M3 se retrasa casi hasta el momento del cierre del ápice de la raíz, la erupción en Pan se produce nueve años antes que en sapiens (Dean y Cole, 2013). El momento de la aparición gingival y el inicio de la formación de corona de M2 y M3 están muy retrasados ​​en
H. sapiens con respecto a Pan. La aparición del M2 en los chimpancés se produce ca 1.7-1,8 años, mientras que este evento se produce ca 3,0 años en los humanos modernos. El inicio del M3 en
chimpancés ocurre en ca 3,7 años, mientras que este evento se retrasa hasta 8,0 años en los HAM (Reid et al, 1998; Reid y Dean, 2006; Smith et al, 2007; Dean, 2010).

La relación entre un cerebro relativamente grande y una historia de vida lenta, y la significativa
correlación entre muchas variables de historia de vida con el tamaño del cerebro ha llevado a muchos estudiosos a asumir una estrecha relación fisiológica entre el tamaño del cerebro y el ritmo de la historia de vida (por ejemplo, Kaplan et al, 2000). De acuerdo con Deacon (2000), la encefalización humana es una combinación compleja de cambios tanto en el cerebro como en el crecimiento del cuerpo. Esta combinación parece ser exclusiva del linaje Hominidae. Aunque considerando los primates el número de neuronas y células gliales en el cerebro humano es proporcional a su tamaño (Azevedo et al, 2009), su tasa de crecimiento en el período de gestación y después del nacimiento
es notablemente mayor que en otros primates. Mientras que la neurogénesis puede continuar a lo largo de la vida (por ejemplo Fallon et al, 2000), el crecimiento del cerebro después del nacimiento es debido en gran parte al crecimiento de dendritas. Este proceso aumenta dramáticamente nuestro
tamaño cerebral hasta la edad de cinco años, cuando alcanzamos alrededor de un 90% del volumen defintivo del cerebro. Este porcentaje se alcanza en los chimpancés a la edad de cuatro años. Por otra parte, el período postnatal es responsable de aproximadamente el 65% al 70% del crecimiento total del cerebro en los seres humanos y los chimpancés (Vinicius, 2005). En consecuencia, el gran tamaño del cerebro humano se alcanza mediante una mayor tasa de crecimiento durante la gestación y después del nacimiento, sobre todo en los primeros 18 meses de vida. Después de este periodo, las tasas de crecimiento cerebral de Homo y Pan son similares (Leigh, 2004). El cerebro del HAM es considerablemente mayor de lo esperado para un primate con nuestra masa corporal. Dado que el tejido cerebral es metabólicamente muy caro (Por ejemplo, Foley y Lee, 1991; Leonard y Robertson,
1992; Fonseca-Azevedo y Herculano-Houzel, 2012), la explicación biológica de este aumento es difícil de entender en términos de eficiencia energética. Los resultados recientes de Kuzawa et al (2014) apoyan la hipótesis de que los costos inusualmente altos de desarrollo del cerebro se relacionaron significativamente con una disminución de la tasa de crecimiento del cuerpo durante la infancia. El gasto energético diario, incluyendo el período de lactancia, se estima que ha sido casi un
66% más alto (en promedio) en una hembra de H. ergaster que en las hembras de australopiteco o parántropo (Aiello y Key, 2002). Este coste podría haber sido compensado por la disminución del intervalo entre nacimientos, que implica una reducción del periodo de lactancia. Por otra parte, debido a que el destete en las especies sociales implica competir con los adultos por los recursos alimenticios, un crecimiento lento reduciría las necesidades energéticas diarias de los individuos inmaduros (Janson y van Schaik, 1993). 

Smith (1989) publicó una base de datos sobre el momento de emergencia del M1 y el peso del cerebro en 21 especies de primate, hallando una correlación significativa entre ambas variables así como entre el momento de emergencia del M1 y otras diez variables de la historia de vida (véase también Smith, 1992) y entre estas mismas variables y la edad al alcanzar la dentición completa.
Sin embargo, sabemos que el cerebro del Homo temprano era significativamente mayor que el de los Australopithecus (por ejemplo Aiello y Dean, 1990), a pesar de no distinguirse en el momento de emergencia del M1.

Schultz (1960) distingue cinco períodos en el ciclo de vida. La divisoria entre los periodos infantil y juvenil está marcada por la erupción del primer molar en la dentición permanente, y la divisoria entre los períodos juvenil y adulto se define por la erupción del tercer molar permanente. La erupción del M1 está altamente correlacionada en primates con el peso al nacer, la edad al destete, la edad de la hembra al primer parto, el peso del cerebro del recién nacido y el peso del cerebro del adulto. La erupción del M3 se correlaciona con las anteriores variables y además con el peso corporal y la edad de la madurez sexual (por ejemplo Smith, 1991). Los especímenes de Afropithecus, Sivapithecus, Dryopithecus, Australopithecus y Paranthropus podrían tener más jóvenes edades de emergencia de M1 que los HAM, pero dentro de la variación de los chimpancés (Kelley, 2004; Hillson, 2014). KNM-WT-15000, El Niño de Nariokotome, murió cuando tenía entre 7,6-8,8 años (Dean y Smith, 2009). A esta edad, ya había surgido su M2, unos 4 años antes que la media de los humanos modernos. Godfrey et al (2003) encontraron que el predictor más importante de precocidad dental es la capacidad craneal, lo que sugiere que las especies de primates con pequeños cerebros en relación con el tamaño del cuerpo es probable que sean precoces dentalmente. Además, estos autores
también encontraron que las especies con una gestación más larga tendían a ser más precoces dentalmente, mientras que la edad al destete fue menos importante como predictor de precocidad dental. Los resultados de Bromage et al (2009, 2012) sugieren que los Intervalos entre las estrías de Retzius se correlacionan con la masa corporal, el peso al nacer, la duración de la gestación, la duración de la lactancia, el intervalo entre nacimientos, la edad de madurez sexual, la edad de la primera reproducción, esperanza de vida, el peso del cerebro neonatal y el volumen endocraneal de los adultos. Todas estas correlaciones, exceptuando la ciclicidad estral, comparten una dependencia de la masa corporal, lo que sugiere que algún aspecto del metabolismo puede ser responsable de la asignación de la energía para la formación de las estrías de Retzius. Por otra parte, esta alineación entre el ritmo de creación de las estrías de Retzius y la masa corporal y y otros rasgos de la historia de vida podría extenderse a las secreciones del hipotálamo-hipófisis, lo que sugiere que estas rutas bioquímicas deben ser también tomadas en cuenta cuando se trata de dilucidar las variables de historia de vida de los rasgos histológicos dentales. Dependiendo de la especie de Hominidae que consideremos, la relación entre la erupción dental, la edad al destete y la edad de las hembras al primer parto es diversa (Hillson, 2014): A la edad al destete, los humanos modernos muestran en la cavidad oral toda la dentición temporal, sin presencia de dentición permanente, mientras que los gorilas y chimpancés muestran los M1 y los orangutanes tienen gran parte de su dentición permanente erupcionada o en proceso de erupción, con la excepción de los caninos y los M3. En cuanto al primer parto, la erupción de los M3 coincide razonablemente bien en los humanos modernos, mientras que en los gorilas tiene lugar un poco después. En contraste, en chimpancés y orangutanes la dentición permanente completa no es visible en la cavidad oral hasta dos años después o más del primer parto. Por lo tanto, es difícil argumentar que la la erupción dental es un buen proxy para establecer la edad al destete y la edad al primer parto, al menos en los Hominidae (Robson & Wood, 2008).

Los autores sugieren que cada especie muestra un patrón único de crecimiento cerebral y maduración. La maduración cerebral extremadamente lenta podría ser una muy reciente adquisición de las últimas poblaciones de H. sapiens. Dado que los chimpancés y los HAM (y probablemente otros Hominidae)
alcanzaron similares porcentajes de tamaño del cerebro en un intervalo corto, es difícil inferir una infancia prolongada en los Hominidae utilizando el tamaño del cerebro. Del mismo modo, la gran variabilidad de la emergencia de M1 implica ser cauteloso a la hora de sacar conclusiones sobre la prolongación de la vida en los Hominidae extintos. En los HAM, el retraso en la maduración del cerebro podría estar relacionado con el retraso en el completamiento de la dentición y, posiblemente, con la aparición de una adolescencia prolongada. Este retraso en la dentición parece estar presente en los Hominini tempranos; sin embargo, no es posible hacer inferencias acerca de su maduración cerebral.

La ampliación del espacio cognitivo en el eje ontogenético