miércoles, 30 de marzo de 2016

Relaciones entre neandertales y sapiens: contacto e hibridación

Eventos de hibridación  entre especies humanas, revelados por los análisis genéticos.
1. Entre humanos modernos tempranos y neandertales asiáticos, hace ca 100 ka. Introgresión sapiens en el genoma de Denisova 5Kuhlwilm et al, 2016.
2. Entre humanos modernos ancestros de los nativos no africanos actuales y neandertales europeos, hace ca 66-50 ka. Introgresión de los neandertales de Vindija en los sapiensGreen et al, 2010.
3. Entre humanos modernos ancestros de los nativos no africanos y no europeos y los denisovanos hace más de 50 ka. Introgresión de los denisovanos en los sapiensMeyer et al, 2012.
4. Entre neandertales asiáticos y denisovanos, hace más de 50 ka. Introgresión neandertal en el genoma denisovano. Meyer et al, 2012.
5. Entre denisovanos y una población humana que abandonó África hace ca 1 Ma. Introgresión de una población antigua indeterminada en el genoma denisovano. Meyer et al, 2012.
Se ha aceptado, en general, un modelo de rápida sustitución de los neandertales europeos autóctonos por los HAM inmigrantes, pero los últimos estudios nos proporcionan un panorama más complejo, caracterizado por un mosaico biológico y cultural que se prolongó durante varios miles de años en diferentes regiones.

El sapiens hibridó con neandertales y denisovanos, pero ello no implica necesariamente que estas poblaciones constituyan una especie única.
Pinchar aquí para repasar el concepto de especie.
El tiempo de contacto entre HAM y neandertales fue suficiente para permitir la transmisión de comportamientos culturales y simbólicos.

Escenarios de hibridación entre neandertales y sapiens. Ilan Gronau.
La discusión sobre las relaciones filogenéticas entre neandertales y seres humanos de aspecto moderno se traduce en tres posturas encontradas: 
  1. Los neandertales son una especie anterior a Homo sapiens y ancestral de ésta. Es una idea de principios del siglo XX a la que se ha adherido Wolpoff si bien considera que forman una única especie. 
    • La presencia de restos neandertales clásicos en época tardía es un argumento en contra. Podría aducirse que el salto evolutivo se hizo de forma local – en Próximo Oriente- mientras que en otras partes se mantenía la especie neandertal. 
  2. Los neandertales son una subespecie del Homo sapiensHomo sapiens neanderthalensis (B. G. Campbell, 1963) que, contribuyó con su acervo genético a la aparición del Homo sapiens sapiens (hipótesis de la evolución multirregional). 
    • Para Trinkaus, de acuerdo con las evidencias fósiles de Próximo Oriente, sería más que probable. Por otra parte, los rasgos en mosaico de los sapiens europeos hasta el gravetiense, implican hibridación. Considera además que los rasgos de conducta entre neandertales y humanos estaban lo bastante próximos entre sí como para permitir el intercambio genético. 
      • John Hawks (2012) proporciona una explicación adicional: el hecho de que los neandertales del musteriense ofrezcan unos rasgos clásicos mientras que en los últimos neandertales aparezcan rasgos en mosaico, podría deberse a la sustitución parcial de la población neandertal europea por otra población neandertal de origen asiático.
    • Son dos especies diferentes con los neandertales formando una rama lateral que no guarda relaciones de ancestro con Homo sapiens. De hecho éste podría ser incluso más antiguo, ya que el antecesor común más reciente de neandertales y sapiens, según evidencias genéticas, vivió hace 550-690 ka (McDougall et al, 2005).
      • Es la postura de Stringer y Gamble. También de Wynn, Overmann y Coolidge (2016). (Sustitución brusca de las poblaciones anteriores de neandertales por seres humanos de aspecto moderno. Hipótesis del reemplazo).
    Demografía de los humanos arcaicos y modernos. Kuhlwilm et al, 2016.

    a. Ratios de introgresión.

    b. Tamaño de las poblaciones y tiempo de divergencia.
    Conocemos el ADN de los neandertales gracias a la secuenciación de los genomas de cinco hembras  (Green et al, 2010Prüfer et al, 2014), el ADN-mt de cinco individuos (Green et al, 2008Briggs et al, 2009) y el ADN-Y de un individuo (Mendez et al, 2016). Los estudios genéticos han revelado diferentes eventos de hibridación entre especies humanas arcaicas y modernas.
    • Entre humanos modernos tempranos y neandertales asiáticos, hace ca 100 ka. Introgresión sapiens en el genoma de Denisova 5. Kuhlwilm et al, 2016.
      • Martin Kuhlwilm et al (2016) han analizado los genomas de Denisova 5 (neandertal) y Denisova 3 (denisovano) comparándolos con las secuencias del cromosoma 21 de dos neandertales procedentes de El Sidrón (España) y Vindija (Croacia) y cientos de genomas de humanos actuales, mediante modelos estadísticos avanzados.
        • De acuerdo con los resultados, los neandertales de las montañas de Altai descendían de una hibridación entre humanos modernos y neandertales hace aproximadamente 100 ka, posiblemente en el Levante Mediterráneo. Esta contribución genética no se detecta ni en los denisovanos ni en los neandertales europeos, lo que sugiere la existencia de al menos dos poblaciones neandertales separadas.
        • La contribución genética del HAM pudo haber participado en el habla, el sistema inmunológico y la producción de esperma de los neandertales de Altai. Es más baja en el cromosoma X, como consecuencia de la purificación de alelos deletéreos.
        • Este estudio confirma por vez primera la introgresión genética del sapiens en una población neandertal y supone un apoyo sólido a un Out of Africa temprano.
    Vernon et al (2016) indentifican tres pulsos de introgresión neandertal en no africanos, europeos y asiáticos, y asiáticos y un evento de introgresión denisovana en melanesios.
    Grado de introgresión denisovana en las poblaciones nativas actuales. Sankararaman et al, 2016.
    • Entre humanos modernos ancestros de los nativos melanesios y los denisovanos hace 54-44 ka. Introgresión de los denisovanos en los sapiens. Meyer et al, 2012. Vernot et al, 2016. Sankararaman et al, 2016.
      • Sankararaman et al (2016) han localizado introgresión denisovana en menor proporción en los nativos del Himalaya y en el sur y centro de la India. Esta diferencia podría explicarse mediante un único evento de introgresión, seguido de dilución en diferentes grados en las distintas poblaciones o por un mínimo de tres eventos de introgresión.
    • Entre neandertales asiáticos y denisovanos, hace más de 50 ka. Introgresión neandertal en el genoma denisovano. Meyer et al, 2012.
    • Entre denisovanos y una población humana que abandonó África hace ca 1 Ma. Introgresión de una población antigua indeterminada en el genoma denisovano. Meyer et al, 2012.
    Sriram Sankararaman et al (2014) Kelley Harris y Rasmus Nielsen (2015)propusieron que los alelos neandertales fueron débilmente perjudiciales en los HAM . Dado que las poblaciones de Asia Oriental experimentaron fuertes cuellos de botella, la capacidad de depuración para eliminar alelos débilmente deletéreos podría haber sido menos eficaz que en los europeos. Han estudiado la introgresión neandertal en los humanos actuales no africanos, llegando a las siguientes conclusiones: 
      • Los genes que afectan a la queratina muestran una alta frecuencia de alelos neandertales, lo que indica que esta introgresión podría haber ayudado a los humanos modernos a adaptarse a entornos no africanos. 
      • Se han identificado varios alelos de procedencia neandertal que confieren riesgo para la enfermedades como la diabetes tipo 2, la enfermedad de Crohn, el lupus, la cirrosis biliar y que afectan al sistema inmune (Vernot et al, 2016). 
      • Las regiones con reducida ascendencia neandertal aparecen enriquecidas en genes (mayor selección que en otras regiones), lo que implica selección para eliminar material genético nocivo derivado de los neandertales. 
      • Los genes más altamente expresados en los testículos son especialmente reducidos en ascendencia neandertal. 
      • La ascendencia neandertal es muy reducida en el cromosoma X, lo que sugiere que los alelos neandertales causaron disminución de la fertilidad en los varones, y de ello se deriva su escasa conservación en el genoma del humano moderno. 
      • No se ha hallado ascendencia neandertal en el cromosoma 7. El gen FOXP2, asociado con el lenguaje, se encuentra justo en el centro de este cromosoma (Vernot et al, 2016).
      • Sankararaman et al (2016) han encontrado patrones similares en los cromosomas X y 7 para la introgresión denisovana.
    • Bernard Y. Kim y Kirk E. Lohmueller (2015) han utilizado simulaciones para comprobar la hipótesis de Sankararaman et al. De acuerdo con los resultados, la reducción de eficacia de la depuración de alelos deletéreos por causa de una mayor deriva genética, no puede explicar el aumento de proporción de ascendencia neandertal en los asiáticos del este. Por el contrario, según estas simulaciones, el modelo de dos pulsos de hibridación en las poblaciones de Asia Oriental sí parece una explicación viable.
    • Ekaterina E. Khrameeva et al (2014) han comparado las frecuencias de variantes genéticas implicadas en el catabolismo de lípidos en el genoma de los humanos contemporáneos, los neandertales, los denisovanos y los chimpancés. En las poblaciones humanas contemporáneas de fuera de África estos genes se expresan más que en las africanas y los individuos de ascendencia europea disponen del triple que los asiáticos, fruto de una selección positiva reciente. Las regiones cromosómicas coinciden con regiones con introgresión neandertal. Como resultado, en los europeos se registra una mayor acumulación de lípidos en el cerebro y en otros tejidos y una mayor rapidez en la metabolización de grasas para obtener energía. En contrapartida, el exceso de expresión va ligado a enfermedades como la diabetes, la obesidad o las enfermedades coronarias y la presión sanguínea alta. Los autores llegan a la conclusión de que las variantes que evolucionaron en los neandertales y que están presentes en el sapiens gracias a la introgresión neandertal, pueden haber dado una ventaja selectiva a los seres humanos anatómicamente modernos que se asentaron en las mismas áreas geográficas, con climas más fríos. Los resultados también son compatibles con una estructura poblacional compleja dentro del continente africano en el momento de la divergencia entre neandertales y sapiens. Estas variantes estaban ausentes en los denisovanos.
    • Para Charlotte Jane Houldcroft y Simon Underdown (2015), la herencia genética neandertal confirió una ventaja selectiva a Homo sapiens para resistir las enfermedades, durante la colonización de Europa y Asia oriental.
      • Se ha encontrado en algunos humanos actuales un haplotipo con los genes neandertales OAS1, OAS2, OAS3, que activan la RNasa L para degradar el ARN viral. La SNP rs15895, en OAS2, se asocia con la respuesta en los europeos al virus de la encefalitis transmitido por las garrapatas. Esta es una enfermedad de las zonas boscosas de Europa del norte, central y oriental, que han formado una parte importante del ecosistema típico de los neandertales.
      • También hay evidencia de que los neandertales contribuyeron al sistema inmune innato de los actuales papúes de Nueva Guinea. Un estudio realizado por Méndez encontró un haplotipo que porta tres genes (STAT2, ErbB3, ESYT1); STAT2 está implicado en la respuesta de interferón-alfa a las infecciones virales, incluyendo el dengue, la gripe y el sarampión e interactúa con OAS1- 3. Este haplotipo está ausente en los africanos, pero presente en las frecuencias variables fuera de África, llegando al 54% en los melanesios. El momento esta la introgresión neandertal se ha calculado en 78 ka.
      • Según Sankararaman et al, existe una posible introgresión neandertal en la interleucina 18 (IL18), un gen con un papel central en la respuesta inmune innata y el desarrollo de sepsis bacterianas. Hay evidencia de pleiotropía antagónica en el papel de IL18 en la salud humana y la enfermedad: IL18 induce el interferón gamma, que puede proteger contra la infección; pero el aumento de la señalización de citoquinas IL18 también se asocia con la reacción alérgica y el desarrollo de sepsis.
      • Se ha identificado un alelo neandertal en TN37, un gen asociado con un mayor riesgo de lupus eritematoso sistémico. Existe cierta evidencia que sugiere que el LES puede ser desencadenado por una respuesta aberrante a la infección. Se identificaron más SNPs que desempeñan un papel en la enfermedad de Crohn, tanto para aumentar como para disminuir la susceptibilidad a esta enfermedad autoinmune. 
      • Otro estudio del mismo genoma Altai por Vernot y Akey identificó una variante neandertal de RNF34 en los genomas de asiáticos y europeos modernos, una proteína con funciones anti-apoptóticas que interactúa con el factor de necrosis tumoral.
    • Simonti y Capra (presentación de 2015) han hallado que las variantes neandertales aumentan ligeramente el riesgo de osteoporosis, trastornos en la coagulación de la sangre y adicción a la nicotina. También encontraron vínculos con la depresión, la obesidad y ciertos trastornos de la piel.
    • Michael Dannemann (presentación de 2015) y Dannemann, Andrés y Kelso (2016), informaron que muchos seres humanos tienen versiones de genes neandertales (dos haplotipos) y denisovanos (un haplotipo) que codifican receptores tipo toll (cluster TLR6-TLR1-TLR10), que detectan patógenos y ponen en marcha una respuesta inmunitaria rápida, aunque también se asocian con mayores tasas de alergias.
      • Según Matthieu Deschamps et al (2015)los genes de inmunidad innata presentan mayor introgresión neandertal que el resto del genoma. Entre los genes con mayor ascendencia neandertal, cabe destacar el clúster TLR6-TLR1-TLR10.
    • Fernando L. Mendez et al (2016) han analizado el ADN-Y de un neandertal datado en ca 49 ka (no calibrado) de El Sidrón (España) y lo han comparado con el de los HAM y el de los chimpancés y de dos individuos Mbo que portan el haplogrupo A00, el más profundo conocido para el sapiens, con la finalidad de identificar las relaciones entre los cromosomas Y de neandertales y HAM, estimar el tiempo de su antecesor común más reciente (TMRCA) y el grado de aislamiento reproductivo. De acuerdo con las conclusiones:
      • El ADN-Y de los neandertales está más estrechamente relacionado con el del chimpancé que el del HAM.
      • El TMRCA estimado para los neandertales y los HAM es de de 590 ka, coherente con el estimado previamente para el ADN-mt (400-800 ka).
      • No hay introgresión neandertal en el ADN-Y de los HAM. 
      • Entre las secuencias de neandertales y HAM se han identificado cuatro diferencias de codificación con impactos funcionales:
        • PCDH11Y, único para el linaje neandertal, podría estar relacionado con la lateralización cerebral y el lenguaje.
        • USP9Y, también en los neandertales, podría influir en la espermatogénesis.
        • TMSD4Y, exclusivo asimismo de los neandertales, parece tener una función supresora de los tumores.
        • KDM5D, propio de los HAM, suprime la invasividad de algunos tipos de cáncer.
      • Estos cuatro genes actúan como antígenos de histocompabilidad y pueden provocar una respuesta inmune materna durante la gestación causando el aborto involuntario recurrente secundario. Por consiguiente, estas mutaciones podrían haber dado lugar a incompatibilidades genéticas entre HAM y neandertales y a la consiguiente pérdida de la herencia neandertal en el ADN-Y de las poblaciones modernas. Los machos híbridos de neandertales y HAM probablemente eran raros o estériles.
    Una pequeña introducción de alelos locales tendría el potencial de llegar a frecuencias relativamente altas en el inicio de la invasión, aunque el periodo de contacto fuese pequeño (Currat et al, 2008; Durand et al, 2011; Sankararaman et al, 2012): la población de H. sapiens estaba aumentando mientras que la de H. neanderthalensis era decreciente (Green et al, 2010; Mellars y French, 2011). El fenómeno de la extinción local pudo originar que solo algunos eventos hayan dejado huella en el genoma (Green et al, 2010). Según Sankararaman Sriram et al (2012) el momento de la hibridación puede datarse con mayor probabilidad en el intervalo de 65-47 ka.
    • En la población africana se produjo la separación del antepasado de neandertales y humanos modernos. En África, los humanos modernos se mantuvieron alejados de los neandertales mientras que en Levante se dieron mezclas. (Estructura africana profunda de la población + antepasado neandertal-sapiens común en África del Este). Konrad Lohse y Laurent A.F. Frantz (2013) rechazan la posibilidad de que los genes procedan de una población ancestral. Por otra parte, la tasa de mezcla que han calculado para los HAM euroasiáticos (3,4%-7,9%) es más alta que la sugerida anteriormente. 
    • Omer Gokcumen et al (2013) han estudiado la distribución en la población actual de un segmento en el genoma con una subestructura antigua y dos haplotipos (NE1 presente en neandertales y denisovanos y non-NE1, presente en los chimpancés). Según sus conclusiones, el haplogrupo NE1 está presente en los africanos (incluso en los Mbuti, una población muy aislada), aunque con menos frecuencia que en los euroasiáticos. La presencia africana indica un origen antiguo de este haplogrupo y refuta que su procedencia en los modernos se deba a un cruzamiento con los neandertales. Además, la población africana muestra más variantes de NE1 que la población euroasiática, lo que permite refutar también que su presencia en los africanos se deba a la vuelta a África de una población tras una hibridación con los neandertales fuera de este continente. La variación observada en este locus es anterior a la divergencia con los neandertales y se conserva, especialmente en las poblaciones europeas, debido a mecanismos de polimorfismo equilibrado (balancing selection, la selección premia a los heterocigóticos para ese gen). Un sello distintivo del polimorfismo equilibrado es que se mantiene un alto nivel de variación antiguo durante largos periodos de tiempo.
    • Mason y Short (2011) propusieron que la introgresión neandertal pudo seguir la regla de Haldane: las interacciones genéticas interespecíficas producen esterilidad unisexual en la descendencia híbrida (Haldane, 1922). Esto se ha observado en insectos, aves y mamíferos: en algunas especies, los híbridos femeninos no se reproducen en absoluto o lo hacen con poca frecuencia y en otras el síndrome afecta a la descendencia masculina (Coyne, 1985; Haldane, 1922). Han sugerido que los únicos híbridos fértiles eran crías hembras con padres neanderthalensis y madres sapiens.
      • La esterilidad en los mamíferos híbridos surge después de un tiempo de separación de las especies de al menos unos 2 Ma (Fitzpatrick, 2004;Wu, 1992). Por lo tanto, la hipótesis de Mason y Short requeriría una aparición de la esterilidad particularmente rápida, por lo que es poco probable. Sin embargo, pudo ser suficiente tiempo para unas barreras reproductivas parciales o incompletas, especialmente por mecanismos precigóticos, que requieren menos tiempo de desarrollo. Esto es consistente con una direccionalidad de la introgresión a través de algún desnivel de efecto. 
    • Para Armando Neves y Maurizio Serva (2012) la cantidad de ADN que compartimos con los neandertales es compatible con hibridaciones muy ocasionales (un par de individuos cada 77 generaciones). Estos raros cruzamientos son también compatibles con la ausencia de genes neandertales en el ADN-mt y en el Y-ADN. Sugirieron que H. neanderthalensis y Homo sapiens se aislaron reproductivamente a través de las diferencias culturales o sociales, y Schillachi y Froehlich (2001), que las dos especies podrían haber tenido problemas para reconocerse recíprocamente como compañeros adecuados. Currat y Excoffier (2011) sugieren una baja fertilidad de los híbridos; partiendo de la direccionalidad de la introgresión, consideran que la fertilidad híbrida puedo haber sido dependiente del contexto.
      • La violencia, la xenofobia, el comportamiento de aprovisionamiento, las diferencias ontogenéticas, morfológicas y de comportamiento, que afectan al reconocimiento de parientes y para el apareamiento, el infanticidio y la selección sexual pueden haber sesgado la ocurrencia de entrecruzamiento o la supervivencia y la reproducción de los híbridos de una manera que podría explicar al menos parcialmente, el patrón de introgresión.
    • Karenleigh A. Overmann y Frederick L. Coolidge (2013) examinaronn la hipótesis de un fuerte aislamiento reproductivo entre Homo neanderthalensis y el Homo sapiens, tomando como referencia la hibridación chimpancé-bonobo y la de los babuinos.
      • En la hibridación de primates se ha observado aislamiento reproductivo precigótico, aislamiento reproductivo postcigótico con flujo de genes asimétrico y aptitud híbrida inferior (Curnoe et al, 2006; Aguiar et al, 2008; Stevison y Kohn, 2009), con el comportamiento (por ejemplo, filopatría; dispersión) y la estructura del grupo social influyendo en el flujo de genes y la estructura de la población (Tung et al, 2010). Si H. neanderthalensis y Homo sapiens se aislaron reproductivamente, pudo haber sido a través de comportamientos que impidieron la ocurrencia de apareamiento, por medio de una menor aptitud de los híbridos o por ambas razones.
      • Pan troglodytes y P. paniscus son nuestros parientes más cercanos genéticamente (Green et al, 2010). La pequeña distancia genética entre ellos sugiere que podrían ser considerados como una sola especie, como se ha sugerido para H. sapiens y H. neanderthalensis. La similitud genética, sugiere que la hibridación habría sido probable para ambos pares de especies, dada la proximidad geográfica. De hecho, chimpancés y bonobos se cruzan en cautividad y producen híbridos aparentemente normales (Pan paniscus, P. t. schweinfurthiiP. t. troglodites , P. t. vellurosus y P. t. verus en todas las combinaciones; Curnoe y Thorne, 2003) posiblemente fértiles. Estos híbridos se caracterizan por ser intermedios en su morfología y comportamiento (Vervaecke , comunicación personal) y su vitalidad es normal. 
        • Los plazos y las razones de la especiación son paralelos entre los dos pares de especies: La separación de chimpancés y bonobos se produjo hace menos de 1 Ma, comparable al tiempo de separación entre neandertales y los primeros humanos modernos (Green et al, 2006, 2010; Hey, 2009). Ambos eventos de especiación pudieron haber ocurrido por aislamiento geográfico. Las diferencias morfológicas entre chimpancés y bonobos son sutiles; los bonobos, quizás más pedomórficos que los chimpancés. Los H. sapiens son igualmente pedomórficos en relación con H. neanderthalensis. Las distinciones de comportamiento entre los chimpancés y los bonobos incluyen la cooperación, los patrones de dispersión, la dominación, las estructuras sociales, el aprovisionamiento, la territorialidad, la tolerancia y el apareamiento (Hare et al, 2007; Parish y de Waal, 2006; Prüfer et al, 2012). H. neanderthalensis y Homo sapiens también pueden haber diferido en comportamientos tales como el aprovisionamiento, la dieta, la producción de herramientas, el arte y la creatividad, el lenguaje, la espacialidad y el tamaño del grupo (Kuhn y Stiner, 2006; Lalueza-Fox et al, 2011; Richards et al, 2009; Spikins et al, 2010; Wynn y Coolidge, 2012, Bruner, 2004, 2010; Bruner et al, 2003; Gunz et al, 201; Lieberman et al, 2002; Pearce et al, 2013; Paixão-Cortés et al, 2013; Traynor et al, 2015).
      • El aislamiento reproductivo entre neandertales y HAM pudo mostrar las siguientes dimensiones:
        • La violencia intergrupal y la xenofobia Neandertal podrían haber reducido la probabilidad de cruzamiento.
        • Las diferencias en el comportamiento de aprovisionamiento podrían haber aumentado la probabilidad de cruce entre machos neanderthalensis y sapiens hembras.
          • Las diferencias morfológicas entre las dos especies humanas observadas en los fósiles pudieron haber influido en el reconocimiento de pareja mediante factores de desarrollo ontogenético y selección sexual. Estas diferencias pueden haber proporcionado ventajas a los varones neanderthalensis.
            • Los neandertales muestran un desarrollo dental más temprano por lo que alcanzaban el reconocimiento de pareja y la maduración a una menor edad.
            • El HAM era pedomórfico en relación con el neandertal, que se caracteriza por una mayor masa muscular (Ben- Itzhak et al, 2005; Gunz et al, 2010; Lieberman et al, 2007; Smith et al, 2010). Estas diferencias fisiológicas podrían haber influido especialmente en la elección femenina. Las hembras neandertales podrían haber juzgado a los varones HAM como una pareja inadecuada. Por el contrario, para las hembras sapiens los varones neandertales, debido a su mayor robustez, pudieron haber sido atractivos. Este patrón de preferencia de machos más robustos de otra especie se observa en varias hibridaciones de primates.
            • Posiblemente los machos híbridos tuviesen ventaja entre los HAM, pero desventaja entre los neandertales. 
      • La paternidad incierta, el comportamiento intermedio y el reconocimiento de parentesco debilitado pudieron haber reducido la supervivencia de los híbridos.
    • En definitiva, el patrón de introgresión detectado no pudo ser producido por la esterilidad o la inviabilidad de los híbridos debido a la cantidad insuficiente de tiempo entre la separación y el reencuentro de las dos especies. Por el contrario, la direccionalidad de la introgresión pudo haber sido influenciada por formas de aislamiento reproductivo típicas en los primates, como el aislamiento precigótico y la supervivencia y reproducción postcigótica diferenciales.


    Comparación de la cronoestratigrafía de Willendorf II (AH 3) y las dataciones de los últimos neandertales datados directamente. Philip R. Nigst et al (2014).
    Hay un amplio debate sobre la coexistencia e hibridación de neandertales y sapiens en Europa.
    • Según O. Jöris et al, 2011, en Europa, los fósiles neandertales con datación segura, son anteriores a 38 ka. Los humanos anatómicamente modernos con datación segura son posteriores a 35 ka.
    • Según la datación de Higham et al (2006), los neandertales de Vindija tienen una antigüedad de 33-32 ka. Serían los últimos neandertales datados con seguridad.
    • Trinkaus et al (2003, 2006) y Rougier et al (2007) dan una fecha de 40 ka para los primeros sapiens en el sureste de Europa. No llegaron al oeste de Europa hasta hace 37 ka (Dujardin, 2003; Henry Gambier et al, 2004; Wild et al, 2005). Alcanzaron el Atlántico hace 35 ka (Walker et al, 2008).
    • N. J. Conard (2011), en el caso de Suabia, sugiere la llegada del sapiens hace 40ka por el corredor del Danubio. En ese momento, las poblaciones de neandertales eran extremadamente pequeñas.
      • Ernsthofen, en la terraza baja del río Enns, alrededor de 300 m sobre el nivel del mar es el mayor yacimiento neandertal en la región del Danubio. Se han encontrado en superficie cientos de herramientas de alta calidad de cuarcita, cuarzo y otros materiales líticos en la típica técnica Levallois. Exactamente a la misma altura en las orillas del Danubio en Weinzierl, cerca de la ciudad de Perg, se halló un campamento de HAM con aproximadamente la misma datación. Los artefactos de los humanos modernos eran cuchillas y escamas de sílex y radiolaritas obtenidos de los depósitos de la terraza fluvial fabricadas mediante el método volumétrico. Aparecen también conchas de caracol perforadas y dientes perforados que probablemente fueron cosidos a la ropa o colgados de tiras de cuero.
      • En la conferencia Biology of Genomes 2015, Fu el al presentaron el análisis genético de Oase 1, que ha resultado contener un 5-11% de genoma de origen neandertal, lo cual indica un antepasado neandertal entre 4 y 6 generaciones antes, en fechas muy cercanas a hace 40 ka (ver comentarios de Ann Gibbons).
    • Según David Santamaría Álvarez y Marco de la Rasilla Vives (2013), en la Península Ibérica nunca hubo contacto entre neandertales y modernos ya que aquellos ya se habían extinguido cuando estos llegaron. C. Mallol et al (2012) son de la misma opinión. 
      • M. Cortés Sánchez et al (2011) aceptan una datación de 28 ka como límite de la supervivencia de poblaciones neandertales en el sur de la Península Ibérica (Cueva Gorham, Zafarraya...).
      • Rachel E. Wood et al (2013) han publicado una nueva datación por el método del radiocarbono con protocolo de ultrafiltración, de los hallazgos de Cueva del Boquete de Zafarraya (Málaga) y Jarama VI (Sistema Central), dos de los últimos refugios neandertales. La nueva datación, de 45-50ka, de diferentes ejemplares, descarta la coincidencia con Homo sapiens en estos lugares. Igualmente, Bertila Galván et al (2014) en El Salt, con un límite de 45 ka.
      • Jesús F. Jordá Pardo et al (2013) han analizado y datado (con ultrafiltración) los depósitos arqueológicos de La Güelga (Asturias, España), Según sus conclusiones, neandertales y sapiens coexistieron en aquellos lugares hace 40 ka. Los investigadores han detectado niveles con materiales atribuidos al hombre anatómicamente moderno (con restos tecnológicos del Auriñaciense) entre estratos con materiales producidos por neandertales (con instrumentos del Musteriense y del Chatelperronense). Es decir, los humanos modernos ocuparon durante un tiempo la misma cavidad que, antes y después, fue habitada por grupos de neandertales.
    • Tom Higham et al (2014) han construido cronologías robustas de 40 yacimientos musterienses y neandertales llegando a las siguientes conclusiones:
      • El Musteriense finalizó hace 41,03-39,26 ka cal BP (al 95,4% de probabilidad). En Francia e Italia desaparece antes que en el resto de Europa, mientras surgen Chatelperroniense y Uluzziense, respectivamente.
      • La desaparición de los neandertales tuvo lugar en diferentes momentos en diferentes regiones.
      • El rango del Uluzziense quedó establecido en 46,45-39,2 ka cal BP. Al comparar este dato con los obtenidos para el Musteriense y el Chatelperroniense, se observa un solapamiento temporal entre los dos grupos humanos y las tres industrias de ca 5,4-2,6 ka (95,4% de probabilidad).
      • Musteriense, Chatelperroniense y Uluzziense desaparecen al mismo tiempo.
    • Qiaomei Fu et al (2015)  han efectuado el análisis genético de Oase 1. De acuerdo con los resultados:
      • Oase 1 perteneció a un varón. Los alelos del cromosoma Y pertenecen al haplogrupo F, presente en la mayoría de los varones actuales en Eurasia.
      • Un 6-9% de su genoma procede de neandertales. Tres segmentos cromosómicos de ascendencia neandertal miden más de 50 centimorgans, lo que indica que este individuo tenía un ancestro neandertal 4-6 generaciones atrás. Se detecta además una posible mezcla neandertal más antigua.
        • El genoma Neandertal Altai, comparte más alelos con Oase 1 que con los africanos subsaharianos.
      • Oase 1 comparte más alelos con los actuales asiáticos y nativos americanos que con los europeos de hoy en día, en contra de lo que podría esperarse. Pertenecía a una población que no contribuyó al acervo genético de los europeos actuales. Esto contrasta, por ejemplo, con Kostenki 14, quien está más estrechamente relacionado con los europeos actuales que con los asiáticos orientales.
      • El ADNmt basado en todos los fragmentos, pertenece al mismo grupo que los actuales europeos. Sin embargo, el ADNmt basado en fragmentos desaminados se relaciona con el haplogrupo N (un gran grupo euroasiático).
      • La edad de Oase 1 en base al ADNmt puede estimarse en hace ca 36,33 ka (14,52-56,45 ka; intervalo de confianza del 95%).
    Según Trinkaus (2011) los primeros restos de sapiens en Europa, muestran una sorprendente abundancia de rasgos neandertales  y arcaicos perdidos o muy raros en los sapiens tempranos africanos. Estos rasgos no aparecen juntos, sino que se muestran o no en los ejemplares de una forma aleatoria, tal como cabría esperar en dos poblaciones morfológicamente distintas que se mezclan durante algunos milenios. Además, permanecen durante miles de años, hasta el gravetiense.

    Según Jean-Jacques Hublin (2013; Hublin, 2014), se ha especulado con una llegada temprana del HAM a Europa conectada con los espectaculares cambios ambientales en MIS 3. El Protoauriñaciense se ha encontrado en la estratigrafía bajo las tefras Campanian Ignimbrite en Italia (Giaccio, 2005; Lowe et al 2012). Müller et al (2011), sostienen que la primera llegada del HAM pudo haber ocurrido bajo las condiciones suaves de GIS 14-13, momento que coincide con la aparición del Bohuniciense. Más tarde, el evento H 5 representó un importante deterioro climático hace ca. 48 ka y probablemente creó un vacío demográfico en grandes áreas que facilitaría la posterior expansión del HAM por los refugios del sur de Europa durante GIS 12, ca. 47 ka calibrado. El evento H 4 pudo haber retrasado la expansión del HAM solo en algunas áreas de Europa Occidental. La llegada del HAM a Europa antes de los albores del Auriñaciense (Willendorf II se ha datado en 43,5 ka; Philip R. Nigst et al, 2014) y un modelo escalonado para la colonización de algunas partes del continente tiene implicaciones importantes en cuanto a la evolución biológica y cultural en la zona y en las posibles interacciones con los neandertales. Explicaría no solo el Chatelperroniense, sino también los cambios culturales observados en el Musteriense de Tradición Achelense en el que aparecen pigmentos. La influencia habría llegado a los neandertales de forma directa por asentamientos a corta distancia y por difusión dentro de los grupos neandertales desde las zonas de contacto iniciales. La persistencia de rasgos arcaicos en los primeros HAM europeos se ha interpretado como señal de flujo de genes con la población neandertal (Zilhao, 2006); el análisis genético de Oase 1 (Qiaomei Fu et al, 2015) apoya esta teoría. Por otra parte, estos rasgos arcaicos se pueden observar en fósiles de HAM del Magreb y de otros lugares. Los europeos actuales muestran un bajo grado de introgresión neandertal, por lo que aquellas poblaciones tuvieron que ser sustituidas por otros grupos sin hibridación.

    Enlaces:
    The Neandertal genome paper: Green, R.E., et al (2010). A Draft Sequence of the Neandertal Genome. Science 328:710.
    Ofer Bar-Yosef. 2013. Neanderthals and Modern Humans Across Eurasia.